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Noch immer arbeiten Agent Jay und Agent Kay, die wohl coolsten Geheimagenten des Universums, bei den "Men in Black" und sorgen weiter dafür, dass das Zusammenleben von Menschen und unerkannt unter ihnen lebenden extraterrestrischen Einwanderern friedlich bleibt. Als Agent Kay jedoch nach einem Zwischenfall wie vom Erdboden verschluckt ist, erfährt Agent Jay von seiner Kollegin, dass Kay bereits seit 40 Jahren tot sei. Für Jay steht sofort fest, dass hier etwas nicht mit rechten Dingen zugeht. Er reist umgehend in die Vergangenheit, um das Übel bei der Wurzel zu packen. Dabei findet er heraus, dass sein Partner einige gut gehütete Geheimnisse hatte, deren Ausmaß Jay erst durch das Zusammentreffen mit dem jungen Kay im Jahre 1969 verstehen kann.
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Die drei Parapsychologen Dr. Peter Venkman, Dr. Raymond Stantz und Dr. Egon Spengler sind als Wissenschaftler gescheitert. Als sie schließlich ihre Jobs an der Universität verlieren, entschließen sie sich mit einer eigenen Geisterjäger-Agentur im Big Apple selbstständig zu machen. Durch einen plötzlichen Anstieg paranormaler Aktivitäten boomt ihr Geschäft schnell. Doch schon ihr erster großer Auftrag fordert alles von dem ungewöhnlichen Team: Die uralte sumerische Gottheit Gozer, der Vernichter möchte auf unsere Welt zurückkehren, um die Menschheit zu vernichten. Mithilfe von Gespensterstaubsaugern und Photonenstrahlern versuchen die Geisterjäger, die Katastrophe zu verhindern.