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2014 ritt Godzilla zwar nicht unbedingt in den Sonnenuntergang, doch schwamm die einsame Echse unter dem Jubel der Einwohner San Franciscos als König der Monster und Retter ihrer Stadt (und unserer Welt) zumindest hinaus aufs offene Meer, um in die Tiefen des Ozeans einzutauchen und solange zu verschwinden, bis sein Kaliber wieder gefragt ist. Und dies geschieht schneller, als uns Menschen lieb ist. Die Organisation Monarch sieht sich bald einer gewaltigen Bedrohung ausgesetzt. Doch wer sind die neuen Monster, die auf den Plan treten? Mothra, Rodan, King Ghidorah? Oder gar alle zusammen?
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6 Jahre ist der letzte Angriff der Monsterwürmer in dem Dorf Perfection in Nevada her. Nun haben sie wieder zugeschlagen: diesmal in einem Erdölgebiet. Durch die mörderischen Riesenwürmer sind bereits einige Arbeiter dort ums Leben gekommen. Nun gibt es jedoch noch ein Problem: die Würmer können inzwischen sogar laufen. Als der Gelegenheitsarbeiter Earl das Angebot erhält, die Graboiden zu jagen, entwickelt er gemeinsam mit dem draufgängerischen Grady und der attraktiven Wissenschaftlerin Kate einen Plan, um die sich stetig weiterentwickelten Tiere auszulöschen.